Действие сериала разворачивается в 1946 году, когда мужчины возвращаются с фронтов Второй мировой войны. Агент секретной организации СНР (Стратегический научный резерв) Пегги Картер вынуждена балансировать между административной работой и секретными миссиями, которые она выполняет по поручению Говарда Старка. В то же время девушке приходится постепенно смиряться с потерей любимого — Стива Роджерса — и налаживать личную жизнь.
Сериал «Агент Картер» является спин-оффом серии фильмов о Капитане Америке.